约翰·休斯顿是一位以反叛和古怪著称的伟大导演，9次被奥斯卡提名，曾摘得奥斯卡最佳导演和最佳剧本奖，其他奖项更是难穷其尽。
1906年8月5日，具有苏格兰和爱尔兰血统的约翰·休斯顿出生在内华达的一个小镇，据说这个小镇是约翰的祖父在一次牌局中赢来的。他的父亲就是日后成名的演员沃尔特·休斯顿，母亲是报社记者，经常周游各地寻找素材。约翰是家里的独生子，3岁时就开始和表演杂耍的父亲登台献艺。约翰7岁时，父母离婚了，他不得不轮流跟随着父母。童年时的约翰体弱多病，曾因心脏病和肾病住进疗养院。不过后来，不可思议的奇迹发生了，14岁的约翰中途辍学，成长为一名天赋异禀的拳击手，拿到加州业余拳击锦标赛轻量级冠军，在25场比赛中赢得22场。
18岁时，约翰同中学时的恋人结婚，并开始登上百老汇舞台。可是天生野性十足的他很快放弃了婚姻和表演生活，去墨西哥另谋出路。很快，约翰成为骑兵部队中的官员和专业骑手，同时偷偷编写剧本。为了控制自己的流浪癖，约翰回到美国寻求报导工作，同时为很多报纸、杂志创作短篇小说。1932年，约翰那颗不羁的心再次蠢蠢欲动，他动身前往伦敦和巴黎学习绘画素描，曾几何时，穷困潦倒的他变成了无家可归的乞讨者。
1933年，约翰再度回到美国，开始出演影片，并充分发挥了编剧才能，为华纳兄弟公司创作了多个剧本。约翰的真正成功始于1941年的导演处女作《马耳他之鹰》，该片不仅让亨佛莱·鲍嘉成为了超级巨星，还广受影评人和观众的肯定，即使在65年后，《马耳他之鹰》仍不愧为最伟大的侦探片。
二战期间，约翰以通信兵中尉的身份为美国政府拍摄了多部纪录片，同时他的第二次婚姻也走到终点。1946年，约翰与出演《乱世佳人》的伊夫林·凯斯成婚，但两人的家庭只维持了很短时间。同年，他将著名剧作家沙特的剧本《No Exit》搬上百老汇舞台，虽然票房失败，却赢得了纽约戏剧评论奖的最佳外语戏剧奖。
1948年，好莱坞的殊荣再次垂青于约翰，《浴血金沙》让他拿到了奥斯卡最佳导演和剧本奖，参演本片的约翰的父亲也拿到奥斯卡最佳男配角奖。约翰在片中扮演了一位游客，此后他暂停表演长达10多年。
约翰迎来了全盛期，一批最优秀的美国电影也由此而生。另外，作为人权运动的热情拥护者，他和其他人一起于1947年成立了“第一修正案委员会”，以同“非美活动调查委员会”进行坚决斗争。由于失望于好莱坞的黑名单扼杀了很多天才的艺术生涯，约翰同第四任妻子、芭蕾舞演员恩里卡一起移居爱尔兰。1969年，恩里卡因车祸不幸丧生，约翰的第四次婚姻就此画上句号。1972年，在墨西哥的约翰举行了第五次婚礼，5年后，他的最后一次婚姻仍没能摆脱破败的宿命。
60年代，约翰重又回到台前，开始出演了大量影片，其中57岁时出演的《红衣主教》为他赢得奥斯卡最佳男配角提名。同时，他的女儿安吉利卡·休斯顿也开始在父亲的帮助下在表演上取得长足进步，并且终于凭1985年约翰执导的影片《现代教父》夺得奥斯卡最佳女配角奖。
80年代中后期的约翰虽然仍然佳作不断，但因患有肺气肿而逐渐力不从心，可他依然不知疲倦，经常一边吸氧一边工作。为了帮助儿子丹尼·休斯顿迈好导演生涯的第一步，身体虚弱的约翰坚持要为丹尼的《Mr.North》保驾护航，不料突发肺炎，在片场辞世，享年81岁。
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